Возникновение данной мечети связано с расширением территории города Оренбурга в середине XIX века.
Еще в 1838 г. при генерал-губернаторе В.А. Перовском для освобождения города от ветхих построек и приема переселенцев к северу от исторической крепости началась застройка нового предместья, получившего название Новой слободки. После упразднения крепости, срытия вала и крупного городского пожара в 1864 г. Новая слободка была значительно расширена.
В 1860–1870‑е гг. Новую слободку активно заселяли татарские переселенцы, и северная граница этого предместья все дальше уходила от Караван-Сарайской мечети. По просьбе мусульман Новой слободки Оренбургская городская дума 25 января 1879 года постановила выделить участок земли площадью в 1591 кв. сажень для постройки новой мечети на Конно-Сенной площади, в начале Нижегородской улицы (ныне ул. Терешковой). Выбор места во многом объяснялся близостью попавшего в 1930‑е годы под застройку и ныне полностью утраченного Старого мусульманского кладбища, которое находилось на участке к югу от ул. Рыбаковской между линиями современного пр. Победы и ул. Терешковой. Протоколом Строительного отделения от 4 декабря 1879 г. архитектурный проект Третьей Соборной мечети города Оренбурга был одобрен и утвержден оренбургским губернатором, а журналом Оренбургского губернского правления от 18 марта 1880 г. разрешена ее постройка.
Возведение каменной мечети длиной 34 и шириной 16 аршин растянулось на 5 лет, и было завершено только в 1885 г. Первоначально в новый приход были отчислены 350 из 800 прихожан Караван-Сарайской мечети. В 1890 г. Третья Соборная мечеть насчитывала 700 прихожан (400 мужчин и 300 женщин), а к 1908 г. – уже около 2000 человек, хотя точные списки не велись. Среди прихожан велика была доля торговцев расположенного поблизости продовольственного (Мясного) базара на Конно-Сенной площади, отмечены владельцы пекарен, трактиров и постоялых дворов, значительная часть прихожан работала на городских мельницах, занималась ремеслом.
Третья Соборная мечеть города Оренбурга на фотографии конца XIX века известного русского фотографа Карла Фишера.
В начале XX в. приход Третьей Соборной мечети охватывал восточную часть Новой слободки в границах ул. Нижегородской (ныне Терешковой), Суринской (ныне Постникова), Воскресенской (ныне Пролетарской) и Шоттовской (ныне Сухарева). Наибольшее количество мусульман проживало по ул. Сакмарской (ныне Орджоникидзе), Фельдшерской (ныне Попова), Нижегородской.
При мечети действовало мектебе с 5‑летним курсом, где преподавались азбука, татарское чтение, письмо и диктовка, этимология (сарф) и синтаксис (наху) арабского языка, основы ислама, Коран и правила его орфоэпического чтения (таджвид), история пророков и ислама, хадисы, арифметика и география.
В 1910 г. 4 педагога обучали здесь 86 мальчиков. Приход располагал вакуфным имуществом: в 1903 г. Абдулгазим Хакимович Абдулвалиев завещал ему 3 флигеля (за 1905–1916 гг. принесли доход в 3301 руб.), в 1908 г. Биби-Кандалата Шарифхузина – дом с хозяйственными службами, в 1916 г. Ахметша Иксанов – флигель с надворными постройками.
По постановлению Средне-Волжского крайисполкома от 18 сентября 1931 г. Третья Соборная мечеть была закрыта. На ее территории были размещены детский дом и швейная фабрика. В период либерализации религиозной политики советского государства чкаловская (оренбургская) община мусульман, насчитывавшая около 8 тыс. человек, возбудила вопрос о возобновлении в городе работы мечети. Она открылась в августе 1945 г.
С 1985 г. по 2015 г. главным имамом-хатыбом мечети являлся А.-Б.Х. Хайруллин. В 1991 г. местная мусульманская религиозная организация была зарегистрирована под названием «Центральной соборной мечети» Оренбурга.
Примечание «Бердской Слободы»: Абдуль Барый Хайруллин был не просто имам-хатыбом данной мечети, а российским исламским деятелем и более 20 лет муфтием Духовного Управления Мусульман Оренбургской области (1994—2015) .
С 26 марта 2015 года главным имамом-хатыбом мечети, муфтием – председателем РДУМ Оренбургской области является Шарипов Альфит (Абдулла) Асхатович.
Мечеть за годы своего существования претерпела множество ремонтов и реконструкций, и в настоящее время внешнее декоративное убранство бывшей Третьей Соборной мечети значительно отличается от первоначального. Самой значительной была реконструкция начала XXI века. В 2000–2001 годах мечеть была обнесена новой оградой. В 2007 году капитально отремонтированы внутренние помещения, в 2008 году возведена просторная прихожая и раздевалка, покрыта металлочерепицей крыша молитвенного здания, а в 2009 году произведена реконструкция и переоблицовка минарета. Масштабная реконструкция была завершена в 2010 году к 130-летию мечети ее внешней отделкой и озеленением прилегающей территории.
Третья Соборная мечеть, несомненно, обладает огромной мемориальной ценностью, как центр духовной жизни мусульман Оренбурга на протяжении трех столетий. Несмотря на изменение первоначального облика фасадов здания мечети и перестройку минарета, здание мечети сохранило большую часть подлинных конструктивных элементов конца XIX столетия и, несомненно, обладает архитектурной ценностью.
